Teoría do holoxenoma da evolución

A teoría do holoxenoma da evolución^[1][2][3][4] é unha teoría que considera aos seres multicelulares individuais (animais, plantas etc.) xunto con todos os microbios dos que son hóspedes como unha comunidade ou "holobionte". Os xenomas do holobionte (xenomas do hospede multicelular máis os xenomas dos microorganismos simbiontes) constitúen en conxunto un "holoxenoma". Os holobiontes e os holoxenomas son entidades estruturais^[5] que substitúen a nomes menos apropiados usados no campo das simbioses hóspede-microbiota como o de superorganismo (é dicir, unha unidade social integrada composta de conespecíficos), órgano e metaxenoma. As variacións no holoxenoma poden codificar a plasticidade fenotípica do holobionte e poden estar sometidas a cambios evolutivos causados por seleción e deriva, se as porcións do holoxenoma se transmiten entre xeracións con razoable fidelidade. Un dos logros importantes de reconsiderar os individuos como un holobionte suxeito a forzas evolutivas é que as variacións xenéticas no holoxenoma poden orixinarse por cambios no xenoma do hóspede e tamén por cambios no microbioma, como poden ser novas adquisicións de microbios, transferencia horizontal de xenes e cambios na abundancia microbiana no hóspede. Aínda que hai unha abundante literatura sobre simbioses binarias hóspede-microbio, o concepto de holoxenoma distínguese porque inclúe a vasta complexidade simbiótica inherente a moitos hóspedes multicelulares. Para consultar a literatura recente sobre holobiontes e holoxenomas publicada nunha plataforma de acceso aberto, ver a seguinte referencia.^[3]

Orixe

Lynn Margulis acuñou o termo holobionte no seu libro de 1991 Symbiosis as a Source of Evolutionary Innovation: Speciation and Morphogenesis,^[6] aínda que non foi no contexto de diversas poboacións de microbios. O termo holobionte deriva do grego antigo ὅλος (hólos, 'completo, todo'), e da palabra bionte, 'unidade de vida'.^[7]

En setembro de 1994, Richard Jefferson acuñou o termo holoxenoma cando presentou a teoría do holoxenoma da evolución nunha presentación no Cold Spring Harbor Laboratory.^[1][8][9] No Simposio CSH e antes, o abraiante número e diversidade de microbios que se estaban descubrindo coa poderosa ferramenta da amplificación por PCR dos xenes do ARN ribosómico de 16S era excitante, pero daban lugar a interpretacións confusas en diversos estudos. Varios autores denominaban as contribucións microbianas que aparecían en mostras de mamíferos e plantas "contaminación". Na súa conferencia, Jefferson argumentou que estas probablemente non eran contaminación, senón compoñentes esenciais das mostras que reflectían a verdadeira composición xenética do organismo que se estaba a estudar, que formaba parte integral do complexo sistema no cal vivía. Iso implicaba que a lóxica do funcionamento e capacidades do organismo estarían incluídas só no holoxenoma. Nesta hipótese utilizáronse as observacións sobre a ubicuidade de microbios en plantas e mostras de solo, así como no traballo de laboratorio sobre xenética molecular de enzimas microbianos asociados a vertebrados que afectan a acción hormonal.^[10] Fixéronse referencias ao traballo indicando que as feromonas de apareamento se liberaban só despois de que a microbiota da pel activaba os precursores.^[11]

No 14º Congreso Surafricano de Bioquímica e Bioloxía Molecular de 1997,^[12] Jefferson describiu como a modulación do nivel de esteroides e outras hormonas feito polas glicuronidases e arilsulfatases microbianas afectaban profundamente o funcionamento da entidade composta. Traballos feitos a continuación sobre o illamento de numerosas e diversas glicuronidases de mostras microbianas de feces de animais africanos,^[13] e corte que fan das moléculas hormonais, servíronlle para hipotetizar que este fenómeno, a modulación de hormonas mediada por microbios, podía subxacer na evolución de enfermidades e no comportamento social, así como na fitness ou aptitude e no sistema de resistencia do holobionte. Nas súas conferencias, Jefferson acuñou e definiu o termo "ecoterapéutica", referíndose ao axuste da estrutura poboacional da composición microbiana en plantas e animais (o microbioma)  e o seu ecosistema de soporte para mellorar o funcionamento do organismo.^[9][12] En 2007, Jefferson seguiu facendo unha serie de publicacións sobre sa lóxica da teoría do holoxenoma en Cambia's Science como páxina de empresa social.^[14]

En 2008, Eugene Rosenberg e Ilana Zilber-Rosenberg, aparentemente de forma independente, usaron o termo holoxenoma e desenvolveron a teoría do holoxenoma da evolución.^[15] Esta teoría estaba baseada orixinalmente nas súas observacións do branqueamento do coral Oculina patagonica causado pola bacteria Vibrio shiloi. Desde a súa primeira presentación, a teoría foi promovida como unha fusión do lamarckismo e o darwinismo e ampliada a toda a evolución, non só aos corais. A historia do desenvolvemento da teoría do holoxenoma e a lóxica que asegurou o seu desenvolvemento foi o tema dun artigo de portada de Carrie Arnold en New Scientist en xaneiro de 2013.^[16] Un tratamento completo da teoría, incluíndo actualizacións polos Rosenbergs sobre neutralidade, patoxénese e selección multinivel, pode atoparse no seu libro de 2013.^[4]

En 2013, Robert Brucker e Seth Bordenstein^[17] revigorizaron o concepto de holoxenoma ao mostraren que os microbiomas intestinais de especies estreitamente emparentadas da avespa Nasonia eran distinguibles e contribuian á morte dos híbridos. Isto establece interaccións entre hóspedes e microbios nun continuo conceptual con interaccións entre xenes do mesmo xenoma. En 2015, Bordenstein e Kevin R. Theis deseñaron un marco conceptual que se aliña con teorías preexistentes en bioloxía.^[3]

Apoio procedente da bioloxía dos vertebrados

A vida multicelular fíxose posible pola coordinación de procesos física e temporalmente distintos, principalmente por medio de hormonas. As hormonas son os mediadores de actividades esenciais nos vertebrados, incluíndo a ontoxenia, a fisioloxía somática e reprodutiva, o desenvolvemento sexual e comportamento.

Moitas destas hormonas (incluíndo as hormonas esteroides e as tiroides) segréganse en forma inactiva polos sistemas endócrino e apócrino en corredores epiteliais nos cales a microbiota está moi espallada e é moi diversa, como o tracto gastrointestinal, tracto urinario, pulmóns e pel. Alí, as hormonas inactivas poden ser reactivadas polo corte de residuos de glicurónidos ou sulfatos, o que permite que sexan reabsorbidas. Deste xeito, a concentración e biodispoñibilidade de moitas das hormonas está afectada polo corte feito por produtos dos microbios dos intermiediarios conxugados, o cal está determinado por unha poboación microbiana diversa con capacidades encimáticas redundantes. Coñécense desde hai décadas aspectos da circulación enterohepática, pero consideráronse un efecto subordinado á detoxificación e excreción de metabolitos e xenobióticos, incluíndo os efectos do tempo de vida dos fármacos, incluíndo as formulacións usadas para o control da natalidade.

A premisa básica da primeira exposición de Jefferson da teoría do holoxenoma é que un espectro de hormonas pode ser reactivado e reabsorbido polos epitelios, modulando potencialmente o tempo efectivo e as relacións de dose de moitas hormonas de vertebrados. A capacidade de alterar e modular, amplificar e suprimir, diseminar e recrutar novas capacidades como "caracteres" codificados polos microbios significa que mostrear, percibir e responder ao ambiente se converten nunhas carcterísticas intrínsecas e capacidades emerxentes do holobionte, con mecanismos que poden proporcionar uns cambios de funcionamento rápidos, sensibles, matizados e persistentes.

Estudos feitos por Froebe et al.^[18] en 1990 indican que feromonas do apareamento esenciais, como os androstenois, necesitan a activación por glicuronidases e sulfatases microbianas asociadas coa pel. En ausencia de poboacións microbianas na pel, non se liberan feromonas aromáticas detectables, xa que a proferomona permanece en forma hidrosoluble e non volátil. Isto realmente significaba que os microbios da pel eran esenciais para producir un sinal de apareamento.^[19]

Apoio procedente da bioloxía dos corais

Unha rearticulación posterior que describía a teoría do holoxenoma de E. Rosenberg e I. Zilber-Rosenberg, publicada 13 anos despois da definición de Jefferson da teoría, estaba baseada nas súas observacións dos corais e na hipótese probiótica do coral.

Corais non branqueado e branqueado

Os arrecifes de coral son as estruturas máis grandes creadas por organismos vivos, e conteñen comunidades microbianas abundantes e moi complexas. Unha "cabeza" de coral é unha colonia de pólipos xeneticamente idénticos, a cal segrega un exoesqueleto preto da base. Dependendo da especie, o exoesqueleto pode ser duro, baseado no carbonato de calcio, ou mol e proteináceo. Despois de moitas xeracións, a colonia crea un gran exoesqueleto que é característico da especie. Diversas formas de vida toman como residencia a colonia de coral, incluíndo as algas fotosintéticas como Symbiodinium, e unha ampla gama de bacterias, como as fixadoras de nitróxeno,^[20] e descompoñedoras de quitina,^[21] todas as cales forman unha parte importante da nutrición do coral.^[22] A asociación entre o coral e a súa microbiota é dependente da especie, e encóntranse diferentes poboacións bacerianas no moco, esqueleto e tecidos dun mesmo fragmento de coral.^[23]

Nas últimas décadas observáronse importantes declives nas poboacións de corais. O cambio climático, a polución da auga e a sobrepesca son tres factores estresantes que se describiron como causantes de susceptibilidade a enfermidades. Describíronse unhas 20 doenzas que afectan o coral, pero destas, soamente dunha manchea delas se illaron e caracterizaron os axentes causantes.

O branqueamento do coral é a máis grave destas doenzas. No mar Mediterráneo, o branqueamento de Oculina patagonica foi descrito primeiramente en 1994 e, por unha rigurosa aplicación dos postulados de Koch, determinouse que se debía á infección pola bacteria Vibrio shiloi.^[24] De 1994 a 2002, o branqueamento bacteriano de O. patagonica ocorreu cada verán no Mediterráneo oriental. Porén, sorprendentemente, despois de 2003, O. patagonica nesa mesma zona era resistente á infección por V. shiloi, aínda que hai outras doenzas que aíndan causan branqueamento.

A sorpresa deriva de que os corais son animais de longa vida, con esperanzas de vida de décadas,^[25] e non teñen sistemas inmunitarios adaptativos. O seu sistema inmunitario innato non produce anticorpos, e non debería aparentemente ser capaz de responder a novos desafíos excepto a escalas de tempo evolutivas. Porén, múltiples investigadores documentaron variacións na susceptibilidade ao branqueamento que pode denominarse "tolerancia mediada pola experiencia".^[26][27] O crebacabezas de como os corais se apañan para adquirir resistencia a un patóxeno específico levou a Eugene Rosenberg e Ilana Zilber-Rosenberg a propoñer a hipótese probiótica do coral.^[23] Esta hipótese propón que existe unha relación dinámica entre os corais e as súas comunidades microbianas simbióticas. As mutacións beneficiosas poden orixinarse e espallarse entre os microbios simbióticos moito máis rapidamente que nos corais hóspedes. Ao alterar a súa composición microbiana, o "holobionte" pode adaptarse ás condicións de cambio ambiental moito máis rapidamente que por mutación xenética e selección que afectasen só ás especies hóspede.

Extrapolar a hipótese probiótica do coral a outros organismos, como as plantas superiores e os animais, motivou o apoio de Rosenberg á teoría do holoxenoma da evolución e moitas publicacións sobre ela.

Teoría

Definición

O marco da teoría do holoxenoma da evolución é o seguinte (condensado de Rosenberg et al., 2007):^[28]

• "Todos os animais e plantas establecen relacións simbióticas con microorganismos."
• "Diferentes especies hóspedes conteñen diferentes pobaocións simbióticas e os individuos da mesma especie poden tamén conter diferentes poboacións de simbiontes."
• "A asociación entre un organismo hóspede e a súa comunidade microbiana afecta tanto o hóspede coma a súa microbiota."
• "A información xenética codificada polos microorganismos pode cambiar baixo as demandas ambientais máis rapidamente e por máis procesos que a información xenética codificada polo organismo hóspede."
• "... o xenoma do hóspede pode actuar en consorcio cos xenomas dos microorganismos simbióticos asociados para crear un holoxenoma. Este holoxenoma... pode cambiar máis rapidamente que o xenoma do hóspede só, o que confire un maior potencial adaptativo á evolución combinada do holobionte."
• "Todos estes puntos tomados en conxunto [levaron a Rosenberg et al. a propoñer que] o holobionte co seu holoxenoma debería ser considerado como a unidade de selección natural en evolución."

Algúns autores suplementan os principios anteriores con outro adicional. Se un determinado holobionte debe ser considerado unha unidade de selección natural:

• O holoxenoma debe ser herdable de xeración en xeración.^[29][30]

Presentáronse dez principios sobre holobiontes e holoxenomas en PLOS Biology:^[3]

• I. Os holobiontes e holoxenomas son unidades de organización biolóxica.
• II. Os holobiontes e holoxenomas non son sistemas de órganos, superorganismos ou metaxenomas.
• III. O holoxenoma é un sistema de xenes completo.
• IV. O concepto de holoxenoma reinicia elementos da evolución lamarckista.
• V. As variacións holoxenómicas integran todos os mecanismos da mutación.
• VI. A evolución holoxenómica é máis fácil de comprender ao igualar un xene do xenoma nuclear cun microbio do microbioma.
• VII. O concepto de holoxenoma encaixa perfectamente na xenética e adáptase á teoría da selección multinivel.
• VIII. O holoxenoma é modelado pola selección e a neutralidade.
• IX. A especiación holoxenómica fusiona a xenética e a simbiose.
• X. Os holobiontes e os seus holoxenomas non cambian as regras da bioloxía evolutiva.

Simbiontes transmitidos horizontalmente fronte a transmitidos verticalmente

Moitos estudos de casos demostran claramente a importancia da microbiota asociada a un organismo para a súa existencia. Porén, debe distinguirse a transmisión horizontal fronte á vertical dos endosimbiontes.^[31] Os endosimbiontes cuxa transmisión é predominantemente vertical poden ser considerados como como contribuíntes á variación xenética herdable presente nunha especie hóspede.^[29]

No caso de organismos coloniais como os corais, as asociacións microbianas da colonia persisten mesmo se os membros individuais da colonia, que se reproducen asexualmente, viven e morren. Os corais tamén teñen un modo sexual de reprodución, orixinando larvas planctónicas; está menos claro se as asociacións microbianas persisten ao longo dese estadio de crecemento. Ademais, a comunidade bacteriana dunha colonia pode cambiar coa estación.^[23]

Moitos insectos manteñen relacións simbióticas obrigadas herdables con socios bacterianos. Por exemplo, o desenvolvemento normal de avespas femia da especie Asobara tabida depende da infección por Wolbachia. Se se "curan" da infección, os seus ovarios dexeneran.^[32] A transmisión da infección é vertical a través do citoplasma do ovo.

En contraste con isto, describíronse na literatura moitas relacións simbióticas obrigadas nas que a transmisión dos simbiontes é por medio de transferencia horizontal. Un exemplo ben estudado é a lura que se alimenta de noite Euprymna scolopes, que camufla o seu perfil contra a superficie oceánica alumada polo luar ao emitir luz desde a súa parte inferior coa axuda de bacterias simbióticas da especie Vibrio fischeri.^[33] Os Rosenbergs citan este exemplo dentro do contexto da teoría do holoxenoma da evolución.^[34] As luras e as bacterias manteñen unha relación altamente coevolucionada. As luras que acaban de facer a eclosión recollen as súas bacterias da auga do mar e a transferencia lateral (horizontal) de simbiontes entre hóspedes permite unha transferencia máis rápida de mutacións beneficiosas dentro dunha especie hóspede do que son posibles con mutacións no xenoma do hóspede.

Simbiontes primarios fronte a secundarios

O hemíptero Nezara viridula en Fronton, Francia

Outra distinción tradicional entre endosimbiontes é entre simbiontes primarios e secundarios.^[29] Os endosimbiontes primarios viven en células hóspede especializadas que poden estar organizadas formando estruturas grandes tipo órganos (en insectos, o bacterioma). As asociacións entre hóspedes e endosimbiontes primarios son xeralmente antigas, cunha idade estimada de decenas a centos de millóns de anos. Segundo a teoría endosimbiótica, casos extremos de endosimbiontes primarios son as mitocondrias, plastidios (incluíndo os cloroplastos), e posiblemente outros orgánulos da célula eucariota. Os endosimbiontes primarios normalmente transmítense só verticalmente, e a relación é sempre mutualista e xeralmente obrigada para ambas as partes. A endosimbiose primaria é soprendentemente común. Estímase que o 15 % das especies de insectos, por exemplo, albergan este tipo de endosimbiontes.^[35] En contraste, a endosimbiose secundaria adoita ser facultativa, polo menos desde o punto de vista do hóspede, e as asociacións son menos antigas. Os endosimbiontes secundarios non residen en tecidos do hóspede especializados, senón que poden vivir na cavidade corporal dispersos entre a graxa, músculo ou tecido nervioso, ou poden crecer dentro do tracto dixestivo. A transmisión pode ser de tipo vertical, horizontal, ou tanto vertical coma horizontal. A relación entre o hóspede e o endosimbionte secundario non é necesariamente beneficiosa para o hóspede; de feito, a relación pode ser de parasitismo.^[29]

A distinción entre transferencia vertical e horizontal e entre endosimbiose primaria e secundaria non é absoluta, senón que segue un continuo, e pode estar sometida ás influencias ambientais. Por exemplo, no hemíptero pentatómido Nezara viridula, a taxa de transmisión vertical de simbiontes, que as femias proporcionan á descendencia ao enzoufaren os ovos con cegos gástricos, era do 100 % a 20 °C, pero descendía ao 8 % a 30 °C.^[36] Igualmente, en áfidos, a transmisión vertical de bacteriocitos que conteñen o endosimbionte primario Buchnera redúcese drasticamente a altas temperaturas.^[37] Do mesmo xeito, a distinción entre as relacións de comensalismo, mutualismo e parasitismo tampouco é absoluta. Un exemplo é a relación entre legumes e especies de Rhizobium: a captación de N₂ é enerxeticamente máis custosa que a captación do nitróxeno fixado do solo, así que o N do solo é o preferido se non é limitante. Durante as etapas iniciais da formación de nódulos radiculares, a relación planta-rizobios lembra en realidade á patoxénese máis que a unha asociación mutualista.^{[Cómpre referencia]}

O neolamarckismo dentro dun contexto darwinista

Herdanza neolamarckista do holoxenoma.

O lamarckismo, o concepto de que un organismo pode pasar as características que adquire durante a súa vida á súa descendencia (tamén chamado herdanza dos caracteres adquiridos ou herdanza branda), incorporou dous ideas que eran comúns no seu tempo:

• Uso e desuso.– Os individuos perden as características que non necesitan (non usan) e desenolven aquelas que lles son útiles.
• Herdanza dos caracteres adquiridos.– Os individuos herdan os caracteres que os seus antepasados adquiriron durante a súa vida.

Aínda que a teoría lamarckista foi rexeitada polo neodarwinismo da síntese evolutiva moderna, na cal a evolución ocorre por variacións aleatorias que están sometidas a selección natural, a teoría do holoxenoma ten aspectos que lembran conceptos lamarckistas. Ademais dos modos de variación tradicionais recoñecidos (é dicir, recombinación sexual, rearranxo cromosómico e mutación), o holobionte permite dous mecanismos adicionais de variación que son específicos da teoría do holoxenoma: (1) cambios na poboación relativa de microorganismos existentes (é dicir, amplificación e redución) e (2) adquisición de novas cepas do ambiente, que poden pasar á descendencia.^[34]

Pode considerarse que os cambios na poboación relativa de microorganismos existentes corresponde ao "uso e desuso" lamarckista, mentres que a capacidade de adquirir novas cepas do ambiente, que poden transmitirse á descendencia, corresponde á "´herdanza dos caracteres adquiridos" lamarckista. A teoría do holoxenoma, polo tanto, segundo os seus propoñentes incorpora aspectos lamarckistas dentro dun marco darwinista.^[34]

Outros estudos de casos

Áfidos dos chícharos extraendo zume elaborado de follas de chícharo de xardín.

O áfido dos chícharos Acyrthosiphon pisum establece unha relación simbiótica obrigada coa bacteria Buchnera aphidicola, que se transmite por vía materna aos embrións que se desenvolven dentro das ovariolas da nai. Os áfidos dos chícharos viven do zume elaborado que zugan das plantas, que é rico en azucres pero deficiente en aminoácidos. Dependen da poboación endosimbiótica de Buchnera para obteren os aminoácidos esenciais, fornecidos a cambio de nutrientes e da protección no ambiente intracelular, que permite a Buchnera crecer e reproducirse.^[38] A relación é, en realidade, máis complicada que unha nutrición mutua; algunhas cepas de Buchnera incrementan a termotolerancia do hóspede, mentres que outras cepas non. Ambas as cepas están presentes nas poboacións de campo, o que suxire que nalgunhas condicións, o aumento da tolerancia á calor é vantaxoso para o hóspede, mentres que noutras condicións, a diminución da tolerancia á calor pero o aumento da tolerancia ao frío pode ser vantaxoso.^[39] Pode considerarse os xenomas variantes de Buchnera como alelos do holoxenoma máis grande.^[30] A asociación entre Buchnera e os áfidos empezou hai uns 200 millóns de anos, e o hóspede e o simbionte levan coevolucionando desde ese momento; en concreto, descubriuse que o tamaño do xenoma en varias especies de Buchnera fíxose extremadamente reducido, nalgúns casos por debaixo dos 450 kb, o cal é moito menor incluso que o xenoma de 580 kb de Mycoplasma genitalium.^[40]

O desenvolvemento de preferencias de apareamento, é dicir, a selección sexual, é considerado un evento inicial no proceso de especiación. En 1989, Dodd informou das preferencias de apareamento en Drosophila, que eran inducidas pola dieta.^[41] Demostrouse recentemente que cando poboacións de Drosophila que noutros aspectos son idénticas se lles cambiaba a dieta entre un medio de melazas e un medio con amidón, as "moscas de melazas" preferían aparearse con outras moscas de melazas, menres que as "moscas de amidón" preferían aparearse con autras moscas de amidón. Esta preferencia de apareamento aparecía despois de só unha xeración e mantíñase por polo menos 37 xeracións. A orixe destas diferenzas eran cambios nas poboacións de moscas dun determinado simbionte bacteriano, Lactobacillus plantarum. O tratamento con antibióticos eliminaba as preferenzas de apareamento inducidas. Suxeriuse que as bacterias simbiótica cambiaban os niveis de feromonas sexuais hidrocarbonadas cuticulares;^[42] porén, varios outros artigos de investigación informaron que non se conseguiu replicar este efecto.^[43][44][45]

Zilber-Rosenberg e Rosenberg (2008) tabularon moitos dos xeitos polos cales se transmiten os simbiontes e as súas contribucións á fitness do holobionte, empezando polas mitocondrias atopadas en todos os eucariotas, os cloroplastos de plantas, e varias asociacións descritas en sistemas específicos. As contribucións microbianas á fitness do hóspede incluían a provisión de aminoácidos específicoss, o crecemento a altas temperaturas, a provisión das necesidades nutricionais a partir de celulosa, o metabolismo do nitróxeno, o recoñecemento de sinais, utilización máis eficiente dos alimentos, protección dos ovos e embrións contra o metabolismo, camuflaxe contra predadores, fotosíntese, degradación de polímeros complexos, estimulación do sistema inmunitario, anxioxénese, síntese de vitaminas, degradación da fibra, almacenamento de graxa, subministración de minerais do solo, subministración de compostos orgánicos, aceleración da mineralización, reciclaxe do carbono, e tolerancia ao sal.^[15]

Críticas

A teoría do holoxenoma é discutida.^[46] Unha crítica importante feita por Ainsworth et al. foi a afirmación de que V. shiloi foi identificada incorrectametne como o axente causante do branqueamento do coral, e que a súa presenza no O. patagonica branqueado debíase, simplemente, a unha colonización oportunista.^[47]

Se isto é verdade, non sería válida a observación orixinal que fixo que Rosenberg elaborase a articulación posterior da teoría. Por outra parte, Ainsworth et al.^[47] tomaron as súas mostras en 2005, dous anos despois de que o grupo de Rosenberg descubrise que O. patagonica xa non era susceptible á infección de V. shiloi; polo tanto, o seu descubrimento de que as bacterias non son a causa primaria do actual branqueamento do coral O. patagonica do Mediterráneo non debería considerarse sorprendente. Por outra parte, a satisfacción rigorosa dos postulados de Koch, como se empregaron en Kushmaro et al. (1997),^[24] acéptase xeralmente que serve para facer unha identificación definitiva de axentes de enfermidades infecciosas.

Baird et al. (2009)^[25] cuestionaron asuncións básicas feitas por Reshef et al. (2006)^[23] ao presumiren que (1) os tempos de xeración do coral son demasiado lentos para axustárense a novos estreses ás escalas de tempo observadas, e que (2) a escala de dispersión das larvas do coral é demasiado grande para permitir a adaptación a ambientes locais. Pode que simplemente subestimaran a rapidez potencial dos medios convencionais de selección natural. En casos de estrés grave, documentáronse múltiples casos de cambio evolutivo ecoloxicamente significativo que ocorren nunhas poucas xeracións.^[48] Novos mecanismos adaptativos como o cambio de simbiontes poderían non ser necesarios para que os corais se axusten ao rápido cambio climático ou a novos estresantes.^[25]

Os organismos nas relacións simbióticas evolucionan para adaptarse entre si, e a relación simbiótica incrementa a fitness global de especies participantes. Aínda que a teoría do holoxenoma aínda se está a discutir, obtivo un grao significativo de popularidade dentro da comunidade científica como modo de explicar cambios adaptativos rápidos que son difíciles de axeitar dentro do marco darwinista tradicional.^[34]

As definicións e usos dos termos holobionte e holoxenoma tamén difiren entre propoñentes e escépticos,^[5] e o mal uso dos termos levou a confusións sobre o que comprende a evidencia relacionada co holoxenoma. O diálogo que se fai actualmente está intentando aclarar esta confusión. Theis et al. aclaran que "criticar o concepto de holoxenoma non é sinónimo de criticar a coevolución, e argumentar que unha entidade non é unha unidade primaria de selección desestima o feito de que o concepto de holoxenoma sempre aceptou a selección multilevel."^[5]

Por exemplo,^[49] Chandler e Turelli (2014) critican as conclusións de Brucker e Bordenstein (2013), subliñando que as súas observacións son tamén consistentes cunha explicación alternativa. Brucker e Bordenstein (2014) responderon a estas críticas, afirmando que eran infundadas^[50] debido a inexactitudes en feitos e argumentos e definicións alteradas que non foran propostas por Brucker e Bordenstein (2013).

Recentemente, Forest L Rohwer e colegas desenvolveron un novo test estatístico para examinar o potencial que ten a teoría do holoxenoma da evolución en especies de coral.^[51] Atoparon que as especies de coral non herdan comunidades microbianas e, ao contrario, son colonizadas por un grupo fundamental de microbios que se asocian cunha diversidade de especies. Os autores conclúen que: "a identificación destas dúas comunidades de simbiontes apoia o modelo do holobionte e pon en dúbida a teoría do holoxenoma da evolución." Porén, outros estudos en corais adhírense ás definicións orixinais e pluralistas de holobionte e hooxenoma.^[52] David Bourne, Kathleen Morrow e Nicole Webster aclararon que "os xenomas combinados deste holobionte coralino forman un holoxenoma coralino, e as interaccións xenómicas dentro do holoxenoma definen finalmente o fenotipo do coral."

Notas

1. Jefferson R (2019-04-04). "Agriculture and the Third World". figshare (en inglés). doi:10.6084/m9.figshare.7945781. Consultado o 2019-04-04.
2. Rosenberg E, Zilber-Rosenberg I (marzo de 2016). "Microbes Drive Evolution of Animals and Plants: the Hologenome Concept". mBio 7 (2): e01395. PMC 4817260. PMID 27034283. doi:10.1128/mBio.01395-15.
3. Bordenstein SR, Theis KR (agosto de 2015). "Host Biology in Light of the Microbiome: Ten Principles of Holobionts and Hologenomes". PLOS Biology 13 (8): e1002226. PMC 4540581. PMID 26284777. doi:10.1371/journal.pbio.1002226.
4. Rosenberg, Eugene; Zilber-Rosenberg, Ilana (2014). The Hologenome Concept: Human, Animal and Plant Microbiota (en inglés). Springer Cham. ISBN 978-3-319-04240-4. doi:10.1007/978-3-319-04241-1.
5. Theis KR, Dheilly NM, Klassen JL, Brucker RM, Baines JF, Bosch TC, et al. (2016-04-26). "Getting the Hologenome Concept Right: an Eco-Evolutionary Framework for Hosts and Their Microbiomes". mSystems 1 (2): e00028–16. PMC 5069740. PMID 27822520. doi:10.1128/mSystems.00028-16.
6. Margulis L, Fester R (1991-01-01). Symbiosis as a Source of Evolutionary Innovation: Speciation and Morphogenesis. MIT Press. ISBN 9780262132695.
7. Suárez J (2018-10-01). "The importance of symbiosis in philosophy of biology: an analysis of the current debate on biological individuality and its historical roots". Symbiosis (en inglés) 76 (2): 77–96. Bibcode:2018Symbi..76...77S. ISSN 1878-7665. doi:10.1007/s13199-018-0556-1.
8. Número 6 dunha serie de 7 gravacións en VHS, A Decade of PCR: Celebrating 10 Years of Amplification, Cold Spring Harbor Laboratory Press, 1994. ISBN 0-87969-473-4. http://www.cshlpress.com/default.tpl?.
9. Parte 4: The Hologenome - YouTube Agriculture, Environment and the Developing World: A Future of PCR. Parte 4: The Hologenome Plenary lecture by Richard Jefferson, CEO Cambia, Cold Spring Harbor, setembro de 1994.
10. Wilson KJ, Giller KE, Jefferson RA (1991). Hennecke H, Verma DP, eds. β-Glucuronidase (GUS) Operon Fusions as a Tool for Studying Plant-Microbe Interactions. Advances in Molecular Genetics of Plant-Microbe Interactions Vol. 1: Proceedings of the 5th International Symposium on the Molecular Genetics of Plant-Microbe Interactions, Interlaken, Switzerland, September 9–14, 1990. Current Plant Science and Biotechnology in Agriculture (en inglés) 10 (Springer Netherlands). pp. 226–229. ISBN 9789401579346. doi:10.1007/978-94-015-7934-6_35.
11. "Inhibitor of odor-producing axillary bacterial exoenzymes - Abstract". journal.scconline.org. Consultado o 2019-03-22.
12. Jefferson RA, Wilson KJ, Liang W (1997-01-15). "Molecular genetics of the E. coli gus operon: Medical and evolutionary implications for glucuronide and xenobiotic metabolism". The 14th Congress of the South African Society of Biochemistry and Molecular Biology, Grahamstown, South Africa. doi:10.6084/m9.figshare.7951037.
13. "Early Guses and Repressor - 2 Patent Records". The Lens - Free & Open Patent and Scholarly Search. Arquivado dende o orixinal o 14 de maio de 2020. Consultado o 2019-04-03.
14. Jefferson, Richard A. "Science as Social Enterprise - Thoughts from Richard Jefferson and Cambia on democratizing science-enabled innovation". blogs.cambia.org. Consultado o 2019-04-03.
15. Zilber-Rosenberg I, Rosenberg E (agosto de 2008). "Role of microorganisms in the evolution of animals and plants: the hologenome theory of evolution". FEMS Microbiology Reviews 32 (5): 723–35. PMID 18549407. doi:10.1111/j.1574-6976.2008.00123.x.
16. "Creator of Species, The Hologenome, a New View of Evolution" https://www.newscientist.com/article/mg21728992-000-the-hologenome-a-new-view-of-evolution/
17. Brucker, R.M.; Bordenstein SR, S.R. (agosto de 2013). "The hologenomic basis of speciation: gut bacteria cause hybrid lethality in the genus Nasonia". Science (en inglés) 341 (6146): 667–669. Bibcode:2013Sci...341..667B. PMID 23868918. doi:10.1126/science.1240659.
18. "Axillary malodor production: A new mechanism" (PDF). Arquivado dende o orixinal (PDF) o 2015-07-24. Consultado o 2015-08-07.
19. Enabling Innovation: A 2011 Lecture in the Illahee Series https://vimeo.com/26387884
20. Shashar N, Feldstein T, Cohen Y, Loya Y (1994). "Nitrogen fixation (acetylene reduction) on a coral reef". Coral Reefs 13 (3): 171–4. Bibcode:1994CorRe..13..171S. doi:10.1007/BF00301195.
21. Ducklow HW, Mitchell R (1979). "Bacterial Populations and Adaptations in the Mucus Layers on Living Corals". Limnology and Oceanography 24 (4): 715–725. Bibcode:1979LimOc..24..715D. JSTOR 2835723. doi:10.4319/lo.1979.24.4.0715.
22. Kushmaro A, Kramarsky-Winter E (2004). "Bacteria as a source of coral nutrition". En Rosenberg E, Loya Y. Coral Health and Disease. Berlin Heidelberg: Springer-Verlag. pp. 231–241. ISBN 978-3-540-20772-6.
23. Reshef L, Koren O, Loya Y, Zilber-Rosenberg I, Rosenberg E (decembo de 2006). "The coral probiotic hypothesis" (PDF). Environmental Microbiology 8 (12): 2068–73. Bibcode:2006EnvMi...8.2068R. PMID 17107548. doi:10.1111/j.1462-2920.2006.01148.x.
24. Kushmaro A, Rosenberg E, Fine M, Loya Y (1997). "Bleaching of the coral Oculina patagonica by Vibrio AK-1". Marine Ecology Progress Series 147 (1): 159–165. Bibcode:1997MEPS..147..159K. doi:10.3354/meps147159. O axente causante, Vibrio AK-1, estaba presente en 28 O. patagonica branqueados examinados, pero ausente de 24 corais sans (non branqueados). A Vibrio sp. foi illada en cultivo puro, caracterizada microbioloxicamente, e mostrou que causaba o branqueamento cando se inoculaba en corais non branqueados.
25. Baird AH, Bhagooli R, Ralph PJ, Takahashi S (xaneiro de 2009). "Coral bleaching: the role of the host" (PDF). Trends in Ecology & Evolution 24 (1): 16–20. PMID 19022522. doi:10.1016/j.tree.2008.09.005.
26. Brown B, Dunne R, Goodson M, Douglas A (2002). "Experience shapes the susceptibility of a reef coral to bleaching". Coral Reefs 21 (2): 119–126. doi:10.1007/s00338-002-0215-z.
27. Richardson LL, Aronson RB (2000). "Infectious diseases of reef corals" (PDF). Proceedings 9th International Coral Reef Symposium 2: 1225–30. Arquivado dende o orixinal (PDF) o 2015-09-23. Consultado o 2012-03-01.
28. Rosenberg E, Koren O, Reshef L, Efrony R, Zilber-Rosenberg I (maio de 2007). "The role of microorganisms in coral health, disease and evolution" (PDF). Nature Reviews. Microbiology 5 (5): 355–62. PMID 17384666. doi:10.1038/nrmicro1635. Arquivado dende o orixinal (PDF) o 11 de xaneiro de 2014. Consultado o 23 de xuño de 2024.
29. Feldhaar H (2011). "Bacterial symbionts as mediators of ecologically important traits of insect hosts". Ecological Entomology 36 (5): 533–543. Bibcode:2011EcoEn..36..533F. doi:10.1111/j.1365-2311.2011.01318.x.
30. Gilbert SF, McDonald E, Boyle N, Buttino N, Gyi L, Mai M, et al. (febreiro de 2010). "Symbiosis as a source of selectable epigenetic variation: taking the heat for the big guy". Philosophical Transactions of the Royal Society of London. Series B, Biological Sciences 365 (1540): 671–8. PMC 2817139. PMID 20083641. doi:10.1098/rstb.2009.0245.
31. Leftwich PT, Edgington MP, Chapman T (setembro de 2020). "Transmission efficiency drives host-microbe associations". Proceedings. Biological Sciences 287 (1934): 20200820. PMC 7542779. PMID 32873208. doi:10.1098/rspb.2020.0820.
32. Pannebakker BA, Loppin B, Elemans CP, Humblot L, Vavre F (xaneiro de 2007). "Parasitic inhibition of cell death facilitates symbiosis". Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 104 (1): 213–5. Bibcode:2007PNAS..104..213P. PMC 1765438. PMID 17190825. doi:10.1073/pnas.0607845104.
33. Visick KL, Ruby EG (decembro de 2006). "Vibrio fischeri and its host: it takes two to tango" (PDF). Current Opinion in Microbiology 9 (6): 632–8. PMID 17049299. doi:10.1016/j.mib.2006.10.001. Arquivado dende o orixinal (PDF) o 2010-06-11.
34. Rosenberg E, Zilber-Rosenberg I (marzo de 2011). "Symbiosis and development: the hologenome concept". Birth Defects Research. Part C, Embryo Today 93 (1): 56–66. PMID 21425442. doi:10.1002/bdrc.20196.
35. Baumann P (2005). "Biology bacteriocyte-associated endosymbionts of plant sap-sucking insects". Annual Review of Microbiology 59: 155–89. PMID 16153167. doi:10.1146/annurev.micro.59.030804.121041.
36. Prado SS, Golden M, Follett PA, Daugherty MP, Almeida RP (febreiro de 2009). "Demography of gut symbiotic and aposymbiotic Nezara viridula L. (Hemiptera: Pentatomidae)" (PDF). Environmental Entomology 38 (1): 103–9. PMID 19791602. doi:10.1603/022.038.0112.^{[Ligazón morta]}
37. Montllor CB, Maxmen A, Purcell AH (2002). "Facultative bacterial endosymbionts benefit pea aphids Acyrthosiphon pisum under heat stress". Ecological Entomology 27 (2): 189–195. Bibcode:2002EcoEn..27..189M. doi:10.1046/j.1365-2311.2002.00393.x.
38. Gómez-Valero L, Soriano-Navarro M, Pérez-Brocal V, Heddi A, Moya A, García-Verdugo JM, Latorre A (outubro de 2004). "Coexistence of Wolbachia with Buchnera aphidicola and a secondary symbiont in the aphid Cinara cedri". Journal of Bacteriology 186 (19): 6626–33. PMC 516615. PMID 15375144. doi:10.1128/JB.186.19.6626-6633.2004.
39. Dunbar HE, Wilson AC, Ferguson NR, Moran NA (maio de 2007). "Aphid thermal tolerance is governed by a point mutation in bacterial symbionts". PLOS Biology 5 (5): e96. PMC 1847839. PMID 17425405. doi:10.1371/journal.pbio.0050096.
40. Gil R, Sabater-Muñoz B, Latorre A, Silva FJ, Moya A (abril de 2002). "Extreme genome reduction in Buchnera spp.: toward the minimal genome needed for symbiotic life". Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 99 (7): 4454–8. Bibcode:2002PNAS...99.4454G. PMC 123669. PMID 11904373. doi:10.1073/pnas.062067299.
41. Dodd DM (setembro de 1989). "Reproductive Isolation as a Consequence of Adaptive Divergence in Drosophila Pseudoobscura" (PDF). Evolution; International Journal of Organic Evolution 43 (6): 1308–1311. JSTOR 2409365. PMID 28564510. doi:10.2307/2409365. Arquivado dende o orixinal (PDF) o 2011-03-02.
42. Sharon G, Segal D, Ringo JM, Hefetz A, Zilber-Rosenberg I, Rosenberg E (novembro de 2010). "Commensal bacteria play a role in mating preference of Drosophila melanogaster". Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 107 (46): 20051–6. Bibcode:2010PNAS..10720051S. PMC 2993361. PMID 21041648. doi:10.1073/pnas.1009906107.
43. Najarro MA, Sumethasorn M, Lamoureux A, Turner TL (2015-08-06). "Choosing mates based on the diet of your ancestors: replication of non-genetic assortative mating in Drosophila melanogaster". PeerJ 3: e1173. PMC 4558060. PMID 26339551. doi:10.7717/peerj.1173.
44. Leftwich PT, Hutchings MI, Chapman T (decembro de 2018). "Diet, Gut Microbes and Host Mate Choice: Understanding the significance of microbiome effects on host mate choice requires a case by case evaluation". BioEssays 40 (12): e1800053. PMID 30311675. doi:10.1002/bies.201800053.
45. Leftwich PT, Clarke NV, Hutchings MI, Chapman T (novembro de 2017). "Gut microbiomes and reproductive isolation in Drosophila". Proceedings of the National Academy of Sciences of the United States of America 114 (48): 12767–12772. Bibcode:2017PNAS..11412767L. PMC 5715749. PMID 29109277. doi:10.1073/pnas.1708345114.
46. Leggat W, Ainsworth T, Bythell J, Dove S, Gates R, Hoegh-Guldberg O, Iglesias-Prieto R, Yellowlees D (2007). "The hologenome theory disregards the coral holobiont". Nature Reviews Microbiology 5 (10): Online Correspondence. doi:10.1038/nrmicro1635-c1.
47. Ainsworth TD, Fine M, Roff G, Hoegh-Guldberg O (xaneiro de 2008). "Bacteria are not the primary cause of bleaching in the Mediterranean coral Oculina patagonica". The ISME Journal 2 (1): 67–73. Bibcode:2008ISMEJ...2...67A. PMID 18059488. doi:10.1038/ismej.2007.88.
48. Carroll SP, Hendry AP, Reznick DN, Fox CW (2007). "Evolution on ecological time-scales". Functional Ecology 21 (3): 387–393. Bibcode:2007FuEco..21..387C. doi:10.1111/j.1365-2435.2007.01289.x.
49. Comment on "The hologenomic basis of speciation: Gut bacteria cause hybrid lethality in the genus Nasonia" | Science
50. Response to Comment on "The hologenomic basis of speciation: Gut bacteria cause hybrid lethality in the genus Nasonia" | Science
51. The ISME Journal - Stable and sporadic symbiotic communities of coral and algal holobionts
52. Bourne DG, Morrow KM, Webster NS (setembo de 2016). "Insights into the Coral Microbiome: Underpinning the Health and Resilience of Reef Ecosystems". Annual Review of Microbiology 70 (1): 317–40. PMID 27482741. doi:10.1146/annurev-micro-102215-095440.