La cathédrale fut construite de 1712 à 1733 sous le tsar puis l'empereur Pierre Ier de Russie en suivant les plans de l'architecte suisse Domenico Trezzini en remplacement d'une église en bois. Elle est donc l'un des monuments les plus anciens de Saint-Pétersbourg.
Nommée d’après les apôtresPierre et Paul (le nom de cathédrale Saint-Pierre-et-Saint-Paul est souvent employé), elle fut la première collégiale construite en pierre à Saint-Pétersbourg. Au sommet de sa flèche atteignant une hauteur de 123 mètres se dresse un ange tenant une croix. Cet ange est l’un des symboles les plus importants de Saint-Pétersbourg. La cathédrale possède un carillonflamand typique fabriqué à Malines en Belgique.
En 1919, la cathédrale est fermée et en 1924, elle est convertie en musée. Après la fin de l'URSS, des services religieux ont repris à partir de 2000.
Sous le règne de Pierre le Grand, le lieu d'inhumation des membres de la famille n'était pas encore établi. Mais avant l'achèvement des travaux, plusieurs de ses enfants y ont été enterrés. Par la suite, tous les empereurs de Russie depuis Pierre le Grand furent inhumés dans cette cathédrale à l'exception de Pierre II de Russie (inhumé dans la nécropole historique de la cathédrale de l'Archange-Saint-Michel à Moscou) et d'Ivan VI de Russie (assassiné en 1764 dans la forteresse de Chlisselbourg et inhumé dans un lieu inconnu). Toutes les impératrices de Russie y sont également inhumées.
Tous les tombeaux sont en marbre blanc avec une croix orthodoxe sur le couvercle et flanqués de quatre aigles bicéphales impériaux aux angles du tombeau s'il s'agit d'un souverain. Les autres tombeaux en sont dépourvus. Seuls les tombeaux d'Alexandre II et de son épouse Marie de Hesse-Darmstadt sont différents. Celui d'Alexandre II est en jaspe vert de l'Altaï et celui de Marie est en rhodonite rose de l'Oural. Les deux tombeaux ont été sculptés chacun dans un seul bloc. Les cercueils se trouvent donc en dessous et non en dedans comme les autres tombeaux.
Le , le dernier empereur Nicolas II de Russie, son épouse Alix de Hesse-Darmstadt, trois de ses cinq enfants et 4 de ses derniers fidèles, tous exécutés le dans la villa Ipatiev à Iekaterinbourg en pleine révolution russe et enterrés secrètement dans une fosse commune, furent inhumés dans la nécropole, dans une crypte attenante, située dans la chapelle Sainte-Catherine, à droite de l'entrée.
Le , 78 ans après sa mort, Dagmar de Danemark, épouse d'Alexandre III, fut à son tour inhumée dans la cathédrale. Morte en exil le dans son pays natal, elle fut inhumée dans la nécropole danoise de la cathédrale de Roskilde. En 2005, les gouvernements danois et russe s’accordèrent sur le retour de sa dépouille en Russie pour être inhumée, conformément à ses vœux, auprès de son mari.
Actuellement, 52 personnes reposent dans la cathédrale dont 48 membres de la famille Romanov:
Tombeaux impériaux: Marie Alexeïevna de Russie (1660 - 1723) (au premier plan), Alexis Petrovitch de Russie (au second plan) et Charlotte Christine de Brunswick-Wolfenbüttel (1694 - 1715) (en arrière-plan)
http.//saint-denis-tombeaux.forumculture.net. (À voir: L'extérieur et l'intérieur de la cathédrale Pierre-et-Paul, la nécropole des souverains de l'Empire russe, l'inhumation de Nicolas II de Russie, des membres de sa famille et des domestiques en 1998, l'inhumation de l'impératrice Dagmar de Danemark (Maria Fiodorovna) le .