Il est avant tout un musicien-compositeur. Saxophoniste, il est le leader du groupe de jazz The Lounge Lizards. Il réalise l'album The Legendary Marvin Pontiac: Greatest Hits(de), sorti en 1999[1]. Marvin Pontiac est un musicien tout droit sorti de l'imagination de John Lurie, lui permettant de chanter plus facilement, «caché derrière un personnage»[2].
En tant qu'acteur, il est surtout connu pour ses rôles dans les films de Jim Jarmusch, en particulier Down by Law et Stranger Than Paradise, où sa carrure élancée et son visage à la fois froid et expressif servent l'absence de couleur et la rareté des paroles du style Jarmusch.
Il est également peintre, depuis 2005.
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Barney Hoskyns (trad.de l'anglais par Corinne Julve), Tom Waits, une Biographie: Swordfishtrombones et chiens mouillés, Paris, Rivages, , 456p. (ISBN978-2-7436-2467-5)