Le , le roi Jean le Bon le nomme «réformateur» des pays du Poitou, Saintonge et Limousin. Ces trois provinces sont des lieux d'enjeux importants et de conflits entre forces anglaises et françaises durant la guerre de Cent Ans.
Le Il devient conseiller au Parlement de Paris jusqu’au , puis sa charge est prolongée jusqu’au .
En 1368, Jean Bernier achète, le , un manoir à Rambouillet, à Girard Tournebu, qu'il fait transformer en château de Rambouillet entre 1368 et 1385. Entretemps, le roi de France Charles V, nomme Jean Bernier «souverain informateur des Eaux et Forêts du Royaume», ce qui l'incite à s'établir à Rambouillet.
En 1369, il est désigné bailli de Senlis et gouverneur de Ponthieu, que le roi Charles V de France vient de reconquérir aux Anglais et qu'il réunit au domaine royal.
Le , il est nommé maître des requêtes de l'Hôtel du Roi.
En 1375, Jean Bernier est choisi par le roi Charles V de France, comme membre de la future Régence qu'il organise de son vivant. Charles V voyant son état de santé décliner (il était probablement atteint de tuberculose pulmonaire), Charles V organise lui-même sa propre succession. Il prépare ainsi une régence qui doit prêter assistance à sa femme, la reine Jeanne de Bourbon. En 1374, Charles V fixe la majorité des rois de France à quatorze ans. Charles V meurt le son fils Charles VI de France lui succède à l'âge de douze ans. Il est trop jeune pour gouverner, ses oncles se partagent donc le pouvoir, pendant la régence, jusqu'à son émancipation en 1388.
En 1384, Jean Bernier meurt et laisse son château de Rambouillet en héritage à son fils Guillaume Bernier qui le vend à Regnault d'Angennes.