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幼時即為孤兒，由外叔公許靖撫養長大。弱冠時便有名聲，被朝廷任命為選曹郎。為人矜持而嚴厲，相貌有威儀。擅長許多技藝，通曉占星、卜卦、相術之學，費褘對其才華深感訝異。
延熙九年（246年），董允去世，董允的遺缺尚書令由呂乂接任，陳祗則獲費褘破格提拔代董允為侍中，主管宮中事務。此後陳祗開始與宦官黃皓等人關係密切，黃皓自此開始干預政事。[1]
延熙十四年（251年），尚書令呂乂逝世，陳祗以侍中身分代理尚書令，加號鎮軍將軍。
延熙十六年（253年），費禕遇刺身亡後，姜維升任大將軍後，一改蜀漢休養生息國策，戮力主導北伐戰略，陳祗留鎮朝中統籌戰事後勤供需與朝政宮廷事務。大將軍姜維雖然地位在陳祗之上，但長期統兵在外，鮮少親臨朝政。陳祗上順從劉禪，下又與宦官交好，深得劉禪寵愛，權傾一時，於朝中的影響力甚至更勝於姜維。[2]
陳祗挾異術，通曉卜筮之學，深得費褘賞識。董允死後，代為侍中。朝中得勢，上諂媚天子，下與黃皓互相表裡。
龐統子龐宏，剛正直率好辯是非，輕傲陳袛，受到陳袛壓抑，卒於涪陵太守任職內。[4]
延熙二十年（257年）譙周在朝堂之上建議不宜對魏國用兵，陳祗強烈反對，並譙周展開激烈辯論分析利害，譙周無奈，退朝寫下《仇國論》。[5]
陳祗在世時，深受後主寵信，只有陳祗一人獻媚自己，加上黃皓常於耳邊言語挑撥。反觀董允在世時便常常上諫劉禪並斥責黃晧，使劉禪日後更加追怨董允，甚至認為自己受到董允輕視。[6]
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